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勇者となって世界を冒険する王道RPG「ドラゴンクエスト」シリーズのナンバリングタイトル11作目。本編シリーズがソニー系ハードで発売されるのは2004年の「ドラゴンクエストVIII」から実に13年ぶり。今回はシリーズ初となる、任天堂とソニーのマルチプラットフォーム。PS4版はハイクオリティなリアル等身大の3Dグラフィック、ニンテンドー3DS版はデフォルメキャラの3Dグラフィックと昔ながらの2Dドット絵を切り替えることができる。また、セーブ機能がなかったころの産物「ふっかつのじゅもん」が復活。文字を入力することで、物語のだいたい同じところから冒険を再開できる。これにより両ハードで冒険を進められるほか、ファミコン版ドラクエ1、2の暗号も使用可能。さらにPS Vitaでのリモートプレイに対応。

舞台となるのは美しく広大なロトゼタシアの世界。フィールドにはさまざまなモンスターが生息しており、時間や天候によってその姿を変える。夜になると強力なモンスターが出現することも。またフィールドには鉱石や果実などのアイテム、お宝が眠るダンジョン、休憩地点となるキャンプ（たき火の跡）がある。素材は装備品の作成・強化で使用。キャンプでは冒険の書を記録したり、体力を回復したり、仲間と次の目的地を確認したりできる。また本作では「モンスター乗り物」も登場。歩いて行けない場所もモンスターの力を借りれば進めるようになる。

戦闘システムは誰もが知っているターン制のコマンドバトル。フィールド上の敵に接触するとバトル開始だ。PS4版ではキャラと視点を自由に動かせる「フリー移動バトル」と、臨場感のある「オートカメラバトル」の2つのアングルを切り替えることができる。戦闘中は一定条件下で円形のゾーンが発動。ゾーンに入ると能力がアップし、仲間との連携技を使用できるようになる。キャラクター育成は自由度の高いスキルツリー形式を採用。レベルアップなどで獲得したスキルポイントをパネルに割り振ることで、特技を習得したり、能力値をアップしたりできる。

主人公は穏やかなイシの村で育った16歳の青年。村のしきたりで成人の儀式にのぞむが、とあることがきっかけで自らが伝説の「勇者」の生まれ変わりであることを知る。勇者とは何か、その答えを求めて彼は大陸一の大国「デルカダール」へ向かう。しかし、若き勇者を待ち受けていたのは人々からの歓迎ではなく「悪魔の子」と呼ばれ、追われる運命だった…。